作品的故事设定在现今的21世纪，猫神 茧与普通人类柚子一起生活。柚子的父母因为意外生亡，所以柚子从小便一人继承了古董店“八百万堂”。而在这寄居的茧，虽然是负责守护被遗忘的万物和记忆的神明，但在作品中只是一个只顾吃、喝、玩及睡的猫神。在作品中，除了茧外，也将会有很多很多不同的各式神明陆续登场，热热闹闹地交织出一部轻松的喜剧。

延续TV版的主线剧情，继续讲述从战场回来的少女薇尔莉特·伊芙加登为了理解“爱”的含义而从事为有需要的人们写信传情的工作。薇妹一直挂念的少佐的下落大概率会在这部剧场版中讲述。

1943年 欧洲战场局势神秘莫测，卡特兰的异形军横行霸道，不可一世，令世界笼罩在恐怖与死亡的阴影中。关键时刻，一群少女挺身而出，与邪魔军团展开殊死较量。这些少女被称为“魔法少女（Witch）”，自远古时代她们便冲锋陷阵，凭借深藏体内的魔力与各种威胁人类存在的怪兽展开搏斗。在魔法少女组成的机械化航空步兵的阻击下，异形军最终败退，而这群女孩也功成身退，散落世界各地。美丽少女宫藤芳佳（福圆美里 配音）即是其中的一员，战后她返回故乡扶桑皇国，以成为优秀的医师作为奋斗目标。这一天，扶桑皇国海军学校一号生服部静夏（内田彩 配音）前来拜访，邀请芳佳前往欧洲的威尼西亚公国留学。　　身怀绝技的美丽魔法少女们从四面八方再次云集，欢乐玩笑之际，却不知贼心不死的异形军正悄悄逼近……

第3季之前出品的OVA特别篇，时长20分钟，正篇中没什么戏份的配角在本作中大多有登场。

故事圍繞著四年一度召開的決定女王的賭命的武術格鬥會「QUEEN'S BLADE」，美少女們因為各種各樣的理由而參加這個武術格鬥會。　　依照建國以來的傳統，這個國家將由最強的女性支配。只要是12歲以上的女性，就算是其他國家的人，基至不是人類也無所謂，所有的女性都能夠參加。　　在競技會上，沒有任何規則，只是互相殘殺而已。是賭上自己的生命，用自己擅長的武器與殺人技巧進行比賽，直到另一方放棄比賽或者是不再能行動為止才算是結束本場比賽。　　參加「QUEEN'S BLADE」的女戰士們，等待她們的命運是女王的寶座、敗北的屈辱、還是死亡？