2016年、第１１回サイバーフォーミュラGPSが開催された。前年度チャンピオンのハヤトは、続々と投入されるライバルのニューマシンやチャンピオンであることのプレッシャーでなかなか調子が出せず荒れていたが、周囲の支えや持ち前の闘志で這い上がり、どうにか調子を取り戻す。　　しかし菅生修ことシューマッハが突然アオイZIPから復帰し、サイバーフォーミュラで走るすべてのドライバーに挑戦状を叩きつけたことから事態は一変。明らかに敵としてシューマッハがハヤトの前に立ちはだかる。しかもかつて父と共にアスラーダを開発したマシンデザイナー、クレア・フォートランが心強い仲間として登場する一方で、存在意義を見失ったみきはチームから離脱。　不協和音がスゴウを覆うなか、ハヤトは二年連続の世界チャンピオン、ダブルワンの栄光を手にすることができるのだろうか。

　　ハヤトが絶好調の第12回大会。しかし第5戦イギリスグランプリで、ハヤトはランドルとクラッシュしてしまった。それは「ZEROの領域」と呼ばれる、ドライバーの全神経を極限まで高める感覚に目覚めたハヤトが、感覚に振り回されて引き起こしたものだった。　　重傷を負ったハヤトは年内かけてリハビリに集中。事故のトラウマから逃げるためにレースをやめてあすかと婚約するが、自分の気持ちに嘘はつけきれず、悩んだ末に復帰を決意する。　　ハヤトはみきたちスタッフやあすかの支えで事故の後遺症を乗り越え、競争力のない旧型マシンと化したアスラーダでどうにか13回大会を戦っていく。

真壁一骑是个生长在对日本而言十分乡下的龙宫岛上的少年──对他来说，像这样的和平是普通到不能在普通的状况。　　但当由硅所构成的不明生物·异界体（Festum）开始攻击龙宫岛时，他才开始注意到他现在所拥有的和平生活不过只是个被创造出来的假象。　　为了取回自己的和平生活，他和同伴开始一起搭乘人类所创造出来的巨大兵器·法夫那（Fafner）和异界体战斗──　　在激战的彼端，等待着他的是……

苍月潮（畠中祐 配音）是一位身体瘦弱的平凡国中生，一次偶然中，潮在地下室里遇见了一只被封印长达五百年之久的妖怪，并于无意之中拔出了封印它的“兽茅”，使得妖怪重返人间。潮身上所爆发出来的惊人力量令妖怪震惊，它当即表示臣服于潮，于是，潮替妖怪取名“虎”（小山力也 配音）。　　成为了兽茅的继承人，潮的肩上负担起了斩妖除魔维护和平的使命，各路妖怪亦循迹而来，向他发出了挑战。在不断的合作和战斗之中，潮和虎之间结下了深厚的友谊，而两人亦被卷入了一个波及到整个世界的阴谋之中，而躲在兽茅背后的各路人马也一一出现在潮的身边。

　　本片由三段互无关联的故事组成。《她的回忆》：2092年，由伊瓦诺夫领导的太空垃圾回收飞船在返航途中接收到来自“宇宙坟场”的求救信号，特殊的是，信号中掺杂着歌剧《蝴蝶夫人》的唱段。队员汉兹与米格尔前往施救，却进入了一位歌剧演员艾娃的回忆，这些栩栩如生的回忆场景对船员们产生了威胁；《最臭兵器》：供职于制药公司的小职员田中信男拖着病体赶回公司，无意中服用了公司与军方合作的实验药品。自此信男成为了制造致命臭气的肉身工厂，对此毫不自知的信男却按照上司命令将药品样本送往东京总部，一路上引起大面积恐慌，军方不得不派出大批军队半路截杀信男；《大炮之街》：在一座由蒸汽驱动的城市中，一家三口展开了一天的生活。母亲去制造炮弹的工厂上班，父亲在炮台担任装填手，小儿子在学校里学习与大炮相关的知识。炮台不停开炮，但敌人的身影却始终没有出现……