TV动画第2期第1部于2021年1月开始、第2部于2021年7月开始放送，半年番分割。

楠木赖子（高桥美佳子 配音）是个14岁的初中生，在班上没什么朋友，但偶然得到班上极为耀目的美少女柚木加菜子（戸松遥 配音）的青睐，两人成为朋友，不料相约乘电车去看湖时飞来横祸，加莱子落下站台被列车轧成重伤。刑警木场修太郎（关贵昭 配音）调查此案，发现加莱子似乎有着神秘的重要身 份，同时以多摩为中心，整片地区陆续发现许多被分尸的尸体残块，关注整个事件的中禅寺敦子（桑岛法子 配音）、关口巽（木内秀信 配音）、鸟口守彦（浪川大辅 配音）为了写出内幕报道，调查中在森林中发现古怪建筑物，如巨大的匣子，一切谜底的最终还要靠京极堂（平田広明 配音）揭开……

在距离地球非常遥远的“星空界”中心，存在着圣域“星之神殿”以及十二星座的星之公主们，她们的力量维持着宇宙间的平衡。然而某天，星之公主们遭到不明人士袭击，变成了12支“公主星光彩色笔”散落在宇宙中。再这样下去，星球将会毁灭，连地球和宇宙都会被黑暗所吞噬……！“众星的光辉消失之时，与闪耀之书一同诞生的传说中的战士·光之美少女，将会夺回星辰的光芒。”来自星空界沙曼星的外星人少女拉拉和在星之神殿侍奉星之公主的宇宙妖精普伦斯依循着宇宙间流传的这条古老传说，带着星之公主们最后诞生下来的希望·芙娃一起离开故乡，踏上了寻找传说中的战士“光之美少女”的旅途。在地球日本观星町，主人公星奈光，是个喜欢宇宙和星座的中学二年级生，一天，在观察星空并记录星座的星奈光被从突然出现的虫洞中跳出的不明生物芙娃撞上。紧接着第二天，从天而降的火箭也带来了外星人少女拉拉与宇宙妖精普伦斯。真正的外星人竟然出现在自己的眼前了！故事由此展开……

元军攻打日本之际，中国大陆的妖怪为了得到死者魂魄亦东渡日本。在这里，他们遭遇了犬夜叉的父亲斗牙王。经过一番艰苦鏖战，大陆妖怪最终被封印在斗牙王的牙齿中。 　　时间回到战国时代，四魂之玉的一枚碎片飞到不归之森，唤醒了大陆妖怪首领之子玛瑙丸。为了解开被斗牙王牙齿所封印的力量，玛瑙丸派随从琉璃、玻璃将犬夜叉一行人引到不归之森，并诱使犬夜叉用铁碎牙斩断结界。结界消失，被封印上百年的力量开始复活，玛瑙丸变得愈加强大。与此同时，玻璃和琉璃分别夺去了珊瑚的云母和法师的风穴，使犬夜叉一方陷入苦战；另一方面，戈薇的意识被玛瑙丸控制，她迫不得已用箭再次将犬夜叉封印，之后更被桔梗推入枯井，穿越时空回到了现代……

第3季之前出品的OVA特别篇，时长20分钟，正篇中没什么戏份的配角在本作中大多有登场。