故事背景在剧场版《苍穹之法芙娜 HEAVEN AND EARTH》的2年后，由于与来主操的邂逅，龙宫岛获得了与Mir对话的手段，这也给岛带来了可能性。阿尔维斯的孩子们一边进行战斗的准备，一边摸索着理解敌人的方法。2年后的现在，龙宫岛获得了更进一步的进化，理解Festum语言的少女与被Festum所守护的少女，当两人相遇之时，新世界的门将打开……

延续TV版的主线剧情，继续讲述从战场回来的少女薇尔莉特·伊芙加登为了理解“爱”的含义而从事为有需要的人们写信传情的工作。薇妹一直挂念的少佐的下落大概率会在这部剧场版中讲述。

铃可是一名时空巡逻员，某日，在巡逻之中，她发现战国时代即将发生打乱，于是决定穿越到那个时代，解除危机，没想到在穿越的过程中，铃可竟然遭到了莫名的敌人的攻击，兵荒马乱之中，铃可来到了二十世纪，刚刚好跌落到了男孩野原新之助（矢岛晶子 配音）家的庭院之中。

元军攻打日本之际，中国大陆的妖怪为了得到死者魂魄亦东渡日本。在这里，他们遭遇了犬夜叉的父亲斗牙王。经过一番艰苦鏖战，大陆妖怪最终被封印在斗牙王的牙齿中。 　　时间回到战国时代，四魂之玉的一枚碎片飞到不归之森，唤醒了大陆妖怪首领之子玛瑙丸。为了解开被斗牙王牙齿所封印的力量，玛瑙丸派随从琉璃、玻璃将犬夜叉一行人引到不归之森，并诱使犬夜叉用铁碎牙斩断结界。结界消失，被封印上百年的力量开始复活，玛瑙丸变得愈加强大。与此同时，玻璃和琉璃分别夺去了珊瑚的云母和法师的风穴，使犬夜叉一方陷入苦战；另一方面，戈薇的意识被玛瑙丸控制，她迫不得已用箭再次将犬夜叉封印，之后更被桔梗推入枯井，穿越时空回到了现代……

工业文明的高度发展，却最终带来灾难，一场为期7天的虫族毁灭战争摧毁了人类文明。一千年后，工业文明遗留下来的症结仍在困扰这个星球。带有强烈毒性的植物组成了令人望而却步的“腐海”森林，随着时间的推移，腐海有条不紊地向四周蔓延，蚕食周边世界。在一片腐海森林的旁边，居住着一群御风而行的人类。女主角娜乌茜卡和族人依靠海风的力量抵御着有毒孢子的侵蚀，过着平静祥和的生活。　　直到某一天，战火烧到了这里。西方强国特洛梅意欲重新建立人类霸权，他们计划统一周边诸国，然后向虫族发起总攻。另一方面，一千年前曾主导摧毁人类的上古怪兽“猛怪”重现人间。毁灭战争一触即发，人类的命运将会如何……　　本片根据宫崎骏同名漫画改编，并分获1985年罗马奇幻电影节和1985年电影旬报最佳影片奖、1985年每日电影大藤信郎奖。